تتبع لعبة "Cult of the Lamb" قصة خروف تم إنقاذه من التضحية الطقسية من قبل غريب غامض، والذي يرتبط بكيان غريب ذي عين واحدة ويتم إرساله لبناء أتباع مخلصين باسمه. تدور أحداث اللعبة عبر سلسلة من الأراضي الفريدة المليئة بالفساد والطوائف الأخرى التي يجب هزيمتها، ويرتقي الخروف من نبي متواضع إلى زعيم دين قوي.
خارج نطاق القتال، يدير اللاعبون قاعدة منزل طائفتهم الخاصة: إقامة الصلوات، وتوسيع صفوف القطيع ومعتقداته، وإكمال المهام لأتباعهم لتقوية إيمانهم. في القتال، يخوض اللاعبون مغامرات زاحفة في الأبراج المحصنة سريعة الوتيرة على غرار ألعاب roguelike، ويقاتلون عبر الغابات الفاسدة والتندرا الثلجية والأراضي القاحلة الصحراوية باستخدام أسلحة ومكافآت قابلة للفتح يمنحها لهم محسنهم الغامض.
